neurojourНеврологический журнал имени Л.О. БадалянаL.O. Badalyan Neurological Journal2686-89972712-794XФГАУ «НМИЦ здоровья детей» Минздрава России10.46563/2686-8997-2022-3-3-127-134neurojour-73Research ArticleКЛИНИЧЕСКИЕ СЛУЧАИCLINICAL CASESСубкортикальная лентовидная гетеротопия: анализ 5 случаевSubcortical band heterotopia: analysis of 5 caseshttps://orcid.org/0000-0002-7689-064XКуликоваСветлана ЛеонидовнаKulikovaSviatlana L.

Канд. мед. наук, ведущий науч. сотр. Неврологического отдела РНПЦ неврологии и нейрохирургии Министерства здравоохранения Республики Беларусь, 220114, Минск.

e-mail: sviatlana.kulikova@gmail.com

MD, PhD, leading researcher of the neurological department of the Republican Research and Clinical Center of Neurology and Neurosurgery of the Ministry of Health of the Republic of Belarus, 220114, Minsk.

e-mail: sviatlana.kulikova@gmail.com

sviatlana.kulikova@gmail.comЛихачевС. А.LikhachevSergey A.noemail@neicon.ruЗмачинскаяО. Л.ZmachynskayaOlga L.noemail@neicon.ruСизМ. А.SizMarina A.noemail@neicon.ruГУ «Республиканский научно-практический центр неврологии и нейрохирургии» Министерства здравоохранения Республики БеларусьРоссияRepublican Research and Clinical Center of Neurology and Neurosurgery of the Ministry of Health of the Republic of BelarusRussian Federation20221810202233127134Copyright © Куликова С.Л., Лихачев С.А., Змачинская О.Л., Сиз М.А., 20222022Куликова С.Л., Лихачев С.А., Змачинская О.Л., Сиз М.А.Kulikova S.L., Likhachev S.A., Zmachynskaya O.L., Siz M.A.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.neuro-journal.ru/jour/article/view/73

Субкортикальная лентовидная гетеротопия представляет собой диффузную мальформацию коркового развития, для которой характерно расположение гетеротопических нейронов в глубоких и субкортикальных отделах головного мозга параллельно коре, что создаёт иллюзию дублирования коры, из-за чего данный вариант получил название «синдром двойной коры». 

Проанализированы данные о 5 пациентах: 3 девочках и 2 мальчиках. Средний возраст — 12,6 года (5–15 лет). Во всех наблюдениях гетеротопия была двусторонней симметричной: в 2 случаях — диффузной, в 1 имела лобно-теменную локализацию, в 1 — височно-затылочную, в 1 — лобно-теменно-затылочную. Сопутствующие церебральные мальформации присутствовали у всех пациентов: вентрикуломегалия — в 5 наблюдениях, лобная пахигирия — в 1, диффузная пахигирия — в 1, дисгирия — в 1. Эпилепсию имели все пациенты. Возраст дебюта эпилептических приступов — 6,1 [5,6; 7,5] года. У 3 человек эпилепсия была фокальная, у 2 — генерализованная. Имелись следующие виды эпилептических приступов: инфантильные спазмы — у 1 пациента, фокальные — у 3, тонико-клонические — у 4, миоклонические — у 2, приступы прекращения двигательной активности — у 1, атонические — у 1. Ни в одном случае не наблюдалось эпилептического статуса и фебрильно-провоцируемых приступов. Интериктальная эпилептиформная активность присутствовала во всех случаях: в 3 — региональная, в 1 — диффузная, в 1 — мультирегиональная + диффузная. Фармакорезистентное течение отмечено у 3 человек. Интеллектуальные нарушения выявлены у 3 пациентов: лёгкие — у 1, умеренные — у 1, выраженные — у 1. В 2 наблюдениях интеллект был сохранный, и в обоих случаях это были пациенты без фармакорезистентной эпилепсии и без сопутствующей пахигирии. Расстройство речи выявлено у 3 человек, двигательные нарушения в лёгкой степени — у 1, микроцефалия — у 1. 

Таким образом, ведущим клиническим проявлением субкортикальной лентовидной гетеротопии является эпилепсия с преимущественно фармакорезистентным течением. Требуется больше данных о возможности применения альтернативных медикаментозному методов лечения. 

Участие авторов

Участие авторов:Куликова С.Л. — концепция, дизайн исследования, набор и анализ данных пациентов, обзор литературы;Лихачев С.А. — концепция, дизайн исследования;Змачинская О.Л. — корректировка статьи, обзор литературы;Сиз М.А. — анализ ЭЭГ-мониторирования пациентов, включённых в исследование.Все соавторы — утверждение окончательного варианта статьи, ответственность за целостность всех частей статьи.

Финансирование

Финансирование. Исследование не имело спонсорской поддержки.

Конфликт интересов

Конфликт интересов. Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Поступила 20

Поступила 20.07.2022 Принята к печати 25.08.2022Опубликована 30.09.2022

Subcortical band heterotopia (SBH) is a diffuse deterioration of cortical development, which is characterized by the location of heterotopic neurons in deep and subcortical regions of the brain parallel to the cortex, which creates the illusion of duplication of the cortex, from what this variant was named the «double cortex» syndrome. 

Data of five patients including three girls and 2 boys  were analyzed. The average age was 12.6 years (from 5 to 15). In all cases, heterotopia was bilaterally symmetrical: in 2 cases — diffuse, in 1 it was fronto-parietal, in 1 — temporal-occipital, and in 1 it was fronto-parietal-occipital. Concomitant cerebral malformations were presented in all patients: ventriculomegaly in 5 cases (100%), frontal pachygyria in 1 case (20.0%), diffuse pachygyria in 1 case (20.0%), and dysgyria in 1 case (20.0%). All 5 (100%) patients had epilepsy. The age of onset of epileptic seizures was 6.1 [5.6; 7.5] years. In 3 (60.0%) people epilepsy was focal, in 2 (40.0%) — generalized. There were the following types of epileptic seizures: infantile spasms — 1 (20.0%), focal — 3 (60.0%), tonic-clonic — 4 (80.0%), myoclonic — 2 (40.0%), attacks of cessation of motor activity — 1 (20.0%), atonic — 1 (20.0%). Status epilepticus and febrile-provoked seizures were no observed in any case. Interictal epileptiform activity was presented in all cases: regional in 3 (60.0%), diffuse in 1 (20.0%), and multiregional + diffuse in 1 (20.0%). Drug resistant course was in 3 (60.0%) people. Intellectual impairments were detected in 3 (60.0%) patients: mild — in 1 (20.0%), moderate — in 1 (20.0%), severe — in 1 (20.0%). In 2 (40.0%) observations, intelligence was intact, and in both cases these were patients without drug-resistant epilepsy and without concomitant pachygyria. Speech disorder was detected in 3 (60.0%) people, mild movement disorders — in 1 (20.0%), microcephaly — in 1 (20.0%). 

Thus, the leading clinical manifestation of SBH is epilepsy with a predominantly drug resistant course. More data are needed on the possibility of using alternative drug treatments.

Contribution

Contribution:Kulikova S.L. — concept, study design, patient data collection and analysis, literature review;Likhachev S.A. — concept, study design;Zmachynskaya O.L. — article correction, literature review;Siz M.A. — EEG monitoring analysis of patients, included in the study.All co-authors — approval of the final version of the manuscript, responsibility for the integrity of all parts of the manuscript.

Acknowledgments

Acknowledgments. The study had no sponsorship.

Conflict of interest

Conflict of interest. The authors declare no conflict of interest.

Received

Received: July 20, 2022Accepted: August 25, 2022Published: September 30, 2022

субкортикальная лентовидная гетеротопиямальформация коркового развитияфармакорезистентная эпилепсияsubcortical band heterotopiamalformation of cortical developmentdrug resistant epilepsyReferencesSeverino M., Geraldo A.F., Utz N., Tortora D., Pogledic I., Klonowski W., et al. Definitions and classification of malformations of cortical development: practical guidelines. Brain. 2020; 143(10): 2874-94. https://doi.org/10.1093/brain/awaa174Severino M., Geraldo A.F., Utz N., Tortora D., Pogledic I., Klonowski W., et al. Definitions and classification of malformations of cortical development: practical guidelines. Brain. 2020; 143(10): 2874-94. https://doi.org/10.1093/brain/awaa174Harvey A.S., Cross J.H., Shinnar S., Mathern G.W. ILAE Pediatric Epilepsy Surgery Survey Taskforce. Defining the spectrum of international practice in pediatric epilepsy surgery patients. Epilepsia. 2008; 49(1): 146-55. https://doi.org/10.1111/j.1528-1167.2007.01421.xHarvey A.S., Cross J.H., Shinnar S., Mathern G.W. ILAE Pediatric Epilepsy Surgery Survey Taskforce. Defining the spectrum of international practice in pediatric epilepsy surgery patients. Epilepsia. 2008; 49(1): 146-55. https://doi.org/10.1111/j.1528-1167.2007.01421.xStevenson R.E., Hall J.G., Goodman R., eds. Human Malformations and Related Anomalies. Oxford: Oxford University Press; 1993.Stevenson R.E., Hall J.G., Goodman R., eds. Human Malformations and Related Anomalies. Oxford: Oxford University Press; 1993.Jacobs M.P., Fischbach G.D., Davis M.R. Dichter M.A., Dingledine R., Lowenstein D.H., et al. Future directions for epilepsy research. Neurology. 2001; 57(9): 1536-42. https://doi.org/10.1212/wnl.57.9.1536Jacobs M.P., Fischbach G.D., Davis M.R. Dichter M.A., Dingledine R., Lowenstein D.H., et al. Future directions for epilepsy research. Neurology. 2001; 57(9): 1536-42. https://doi.org/10.1212/wnl.57.9.1536Kuzniecky R., Murro A., King D., Morawetz R., Smith J., Powers R., et al. Magnetic resonance imaging in childhood intractable partial epilepsies: pathologic correlations. Neurology. 1993; 43(4): 681-7. https://doi.org/10.1212/wnl.43.4.681Kuzniecky R., Murro A., King D., Morawetz R., Smith J., Powers R., et al. Magnetic resonance imaging in childhood intractable partial epilepsies: pathologic correlations. Neurology. 1993; 43(4): 681-7. https://doi.org/10.1212/wnl.43.4.681Mischel P.S., Nguyen L.P., Vinters H.V. Cerebral cortical dysplasia associated with pediatric epilepsy: review of neuropathologic features and proposal for a grading system. J. Neuropathol. Exp. Neurol. 1995; 54(2): 137-53. https://doi.org/10.1097/00005072-199503000-00001Mischel P.S., Nguyen L.P., Vinters H.V. Cerebral cortical dysplasia associated with pediatric epilepsy: review of neuropathologic features and proposal for a grading system. J. Neuropathol. Exp. Neurol. 1995; 54(2): 137-53. https://doi.org/10.1097/00005072-199503000-00001Jirsch J.D., Bernasconi N., Villani F., Vitali P., Avanzini G., Bernasconi A. Sensorimotor organization in double cortex syndrome. Hum. Brain Mapp. 2006; 27(6): 535-43. https://doi.org/10.1002/hbm.20197Jirsch J.D., Bernasconi N., Villani F., Vitali P., Avanzini G., Bernasconi A. Sensorimotor organization in double cortex syndrome. Hum. Brain Mapp. 2006; 27(6): 535-43. https://doi.org/10.1002/hbm.20197Gleeson J.G. Classical lissencephaly and double cortex (subcortical band heterotopia): LIS1 and doublecortin. Curr. Opin. Neurol. 2000; 13(2): 121-5. https://doi.org/10.1097/00019052-200004000-00002Gleeson J.G. Classical lissencephaly and double cortex (subcortical band heterotopia): LIS1 and doublecortin. Curr. Opin. Neurol. 2000; 13(2): 121-5. https://doi.org/10.1097/00019052-200004000-00002Donato D.N., Timms A.E., Aldinger K.A., Mirzaa G.M., Bennett J.T., Collins S., et al. Analysis of 17 genes detects mutations in 81% of 811 patients with lissencephaly. Genet. Med. 2018; 20(11): 1354-64. https://doi.org/10.1038/gim.2018.8Donato D.N., Timms A.E., Aldinger K.A., Mirzaa G.M., Bennett J.T., Collins S., et al. Analysis of 17 genes detects mutations in 81% of 811 patients with lissencephaly. Genet. Med. 2018; 20(11): 1354-64. https://doi.org/10.1038/gim.2018.8Vriend I., Oegema R. Genetic causes underlying grey matter heterotopia. Eur. J. Paediatr. Neurol. 2021; 35: 82-92. https://doi.org/10.1016/j.ejpn.2021.09.015Vriend I., Oegema R. Genetic causes underlying grey matter heterotopia. Eur. J. Paediatr. Neurol. 2021; 35: 82-92. https://doi.org/10.1016/j.ejpn.2021.09.015Harding B. Gray matter heterotopia. In: Guerrini R., Andermann F., Canapicchi R., Roger J., Zifkin B.G., Pfanner P., eds. Dysplasias of Cerebral Cortex and Epilepsy. New York: Lippincott-Raven; 1996: 81-8.Harding B. Gray matter heterotopia. In: Guerrini R., Andermann F., Canapicchi R., Roger J., Zifkin B.G., Pfanner P., eds. Dysplasias of Cerebral Cortex and Epilepsy. New York: Lippincott-Raven; 1996: 81-8.Barkovich A.J., Guerrini R., Battaglia G., Kalifa G., N’Guyen T., Parmeggiani A., et al. Band heterotopia: correlation of outcome with magnetic resonance imaging parameters. Ann. Neurol. 1994; 36(4): 609-17. https://doi.org/10.1002/ana.410360409Barkovich A.J., Guerrini R., Battaglia G., Kalifa G., N’Guyen T., Parmeggiani A., et al. Band heterotopia: correlation of outcome with magnetic resonance imaging parameters. Ann. Neurol. 1994; 36(4): 609-17. https://doi.org/10.1002/ana.410360409Spencer-Smith M., Leventer R., Jacobs R., Luca C., Anderson V. Neuropsychological profile of children with subcortical band heterotopia. Dev. Med. Child Neurol. 2009; 51(11): 909-16. https://doi.org/10.1111/j.1469-8749.2009.03309.xSpencer-Smith M., Leventer R., Jacobs R., Luca C., Anderson V. Neuropsychological profile of children with subcortical band heterotopia. Dev. Med. Child Neurol. 2009; 51(11): 909-16. https://doi.org/10.1111/j.1469-8749.2009.03309.xD’Agostino M.D., Bernasconi A., Das S., Bastos A., Valerio R.M., Palmini A., et al. Subcortical band heterotopia (SBH) in males: clinical, imaging and genetic findings in comparison with females. Brain. 2002; 125(11): 2507-22. https://doi.org/10.1093/brain/awf248D’Agostino M.D., Bernasconi A., Das S., Bastos A., Valerio R.M., Palmini A., et al. Subcortical band heterotopia (SBH) in males: clinical, imaging and genetic findings in comparison with females. Brain. 2002; 125(11): 2507-22. https://doi.org/10.1093/brain/awf248Bernasconi A., Martinez V., Rosa-Neto P., D’Agostino D., Bernasconi N., Berkovic S., et al. Surgical resection for intractable epilepsy in “double cortex” syndrome yields inadequate results. Epilepsia. 2002; 42(9): 1124-9. https://doi.org/10.1046/j.1528-1157.2001.39900.xBernasconi A., Martinez V., Rosa-Neto P., D’Agostino D., Bernasconi N., Berkovic S., et al. Surgical resection for intractable epilepsy in “double cortex” syndrome yields inadequate results. Epilepsia. 2002; 42(9): 1124-9. https://doi.org/10.1046/j.1528-1157.2001.39900.xGilliam F.G., Ssentongo P., Sather M., Kawasawa Y.I. Case report: PAFAH1B1 mutation and posterior band heterotopia with focal temporal lobe epilepsy treated by responsive neurostimulation. Front. Neurol. 2021; 12: 779113. https://doi.org/10.3389/fneur.2021.779113Gilliam F.G., Ssentongo P., Sather M., Kawasawa Y.I. Case report: PAFAH1B1 mutation and posterior band heterotopia with focal temporal lobe epilepsy treated by responsive neurostimulation. Front. Neurol. 2021; 12: 779113. https://doi.org/10.3389/fneur.2021.779113Matsuhashi A., Matsuo T., Kumada S. Incremental changes in interhemispheric functional connectivity after two-stage corpus callosotomy in a patient with subcortical band heterotopia. Epilepsy Behav. Rep. 2022; 18: 100525. https://doi.org/10.1016/j.ebr.2022.100525Matsuhashi A., Matsuo T., Kumada S. Incremental changes in interhemispheric functional connectivity after two-stage corpus callosotomy in a patient with subcortical band heterotopia. Epilepsy Behav. Rep. 2022; 18: 100525. https://doi.org/10.1016/j.ebr.2022.100525Franco A., Pimentel J., Campos A.R., Morgado C., Pinelo S., Ferreira A.G., et al. Stimulation of the bilateral anterior nuclei of the thalamus in the treatment of refractory epilepsy: two cases of subcortical band heterotopia. Epileptic. Disord. 2016; 18(4): 426-30. https://doi.org/10.1684/epd.2016.0878Franco A., Pimentel J., Campos A.R., Morgado C., Pinelo S., Ferreira A.G., et al. Stimulation of the bilateral anterior nuclei of the thalamus in the treatment of refractory epilepsy: two cases of subcortical band heterotopia. Epileptic. Disord. 2016; 18(4): 426-30. https://doi.org/10.1684/epd.2016.0878Kumada T., Miyajima T., Kimura N., Saito K., Shimomura H., Oda N., et al. Modified Atkins diet for the treatment of nonconvulsive status epilepticus in children. J. Child Neurol. 2010; 25(4): 485-9. https://doi.org/10.1177/0883073809347597Kumada T., Miyajima T., Kimura N., Saito K., Shimomura H., Oda N., et al. Modified Atkins diet for the treatment of nonconvulsive status epilepticus in children. J. Child Neurol. 2010; 25(4): 485-9. https://doi.org/10.1177/0883073809347597Yan H., Toyota E., Anderson M., Abel T.J., Donner E., Kalia S.K., et al. A systematic review of deep brain stimulation for the treatment of drug-resistant epilepsy in childhood. J. Neurosurg. Pediatr. 2018; 23(3): 274-84. https://doi.org/10.3171/2018.9.PEDS18417Yan H., Toyota E., Anderson M., Abel T.J., Donner E., Kalia S.K., et al. A systematic review of deep brain stimulation for the treatment of drug-resistant epilepsy in childhood. J. Neurosurg. Pediatr. 2018; 23(3): 274-84. https://doi.org/10.3171/2018.9.PEDS18417Berg A.T., Langfitt J.T., Testa F.M., Levy S.R., DiMario F., Westerveld M., et al. Global cognitive function in children with epilepsy: a community-based study. Epilepsia. 2008; 49(4): 608-14. https://doi.org/10.1111/j.1528-1167.2007.01461.xBerg A.T., Langfitt J.T., Testa F.M., Levy S.R., DiMario F., Westerveld M., et al. Global cognitive function in children with epilepsy: a community-based study. Epilepsia. 2008; 49(4): 608-14. https://doi.org/10.1111/j.1528-1167.2007.01461.x

The authors declare that there are no conflicts of interest present.